Castlevania: Portrait of Ruin é um RPG de ação de rolagem lateral onde você alterna entre dois caçadores, Jonathan Morris e Charlotte Aulin, para explorar o castelo de Drácula e derrotar o vampiro Brauner. Situado em 1944, Jonathan empunha o chicote do Assassino de Vampiros enquanto Charlotte lança magia. Você navegará por oito mundos pintados escondidos dentro do castelo, resolverá quebra-cabeças usando as habilidades únicas de cada personagem e adquirirá novas habilidades e armas. Suas decisões determinam qual dos vários finais você recebe.

Retrato da Ruína se passa no universo fictício da série Castlevania. A premissa da série é o conflito entre os caçadores de vampiros do clã Belmont e o vampiro imortal Drácula. A história ocorre no castelo de Drácula e se passa em 1944 na Europa durante a Segunda Guerra Mundial. Além do castelo, os personagens principais exploram várias pinturas diferentes que foram construídas pelo vilão chamado Brauner. As pinturas funcionam como portais para novas áreas e apresentam uma aparência distinta que é diferente do castelo principal.