Dragon Quest XI continua a jogabilidade dos jogos anteriores da série, nos quais os jogadores exploram mundos e lutam contra vários monstros, incluindo a capacidade de explorar áreas altas. Antes de entrar na batalha, os jogadores também podem alternar entre os estilos gráficos 3D e 2D. O jogo apresenta o tradicional sistema de batalha por turnos da série.

Um jovem que vive na calma aldeia de Ishi. O protagonista, que começou uma cerimônia de amadurecimento quando completou 16 anos, descobre uma verdade surpreendente. Ele é a reencarnação do "herói" que uma vez salvou o mundo, alguém que carrega o fardo de uma grande missão... A fim de confirmar seu destino com seus próprios olhos, o protagonista deixa sua cidade natal e avança para o vasto mundo.