A atualização para o título Super NES de 16 bits continua a ação de filmagem 3D on-rails do original no Nintendo 64. Estrelando Fox McCloud, Peppy Hare, Falco Lombardi e Slippy Toad, esta nova versão de 64 bits contém mais de 15 níveis, caminhos fáceis, médios e difíceis, níveis de rolagem para frente, bem como reinos 3D completos e um modo multiplayer de três partes usando uma tela dividida para quatro jogadores. Além de muita ação de Arwing, o jogo apresenta um novo tanque flutuante e até mesmo um nível submarino. O cartucho de 8 megabytes também possui amostras de voz de 23 personagens diferentes, em vez dos ruídos de animais do original. Star Fox 64 foi o primeiro jogo a apresentar suporte ao Rumble Pak. Um pacote Rumble Pak e uma versão independente do jogo foram vendidos. Lançado na Europa sob o nome Lylat Wars.

O cientista louco Andross surge como o imperador de Venom e declara guerra a todo o Sistema Lylat, começando com Corneria. O General Pepper envia a equipe Star Fox para proteger os principais planetas do Sistema Lylat e parar o Dr. Andross.