The beautiful adventure game The Whispered World whisks the player away to a fascinating fantasy world. Sadwick is a young clown but often far from cheerful. One night, a strange blue creature speaks to him in a dream, and sends him on an adventurous journey. In classic point & click tradition, gamers steer Sadwick and his companion Spot through the game. Little Spot never leaves Sadwick's side and is integral to solving many puzzles. He can take on many different forms throughout the game, which the player can pick and choose at will, once they have been learned.

O jogo se passa em Silentia, um mundo de fantasia dos sonhos, que é a casa de um jovem e triste palhaço de circo chamado Sadwick. A história começa quando ele acorda em seu trailer de circo itinerante depois de ter experimentado um pesadelo recorrente, onde ele vê o mundo desmoronando. Sadwick vai passear numa floresta próxima e conhece Bobby, um Chaski, mensageiro do Rei. Bobby está indo para Corona, o castelo real, para entregar um poderoso artefato, a Pedra Sussurrante, ao rei. Ele afirma que o fim do mundo está próximo e que a terra já está se desfazendo e que os Asgil, uma horda hedionda de criaturas subterrâneas, estão cercando Corona. Ele diz a Sadwick que tem procurado sem sucesso um oráculo chamado Shana para obter conselhos sobre como encurtar sua viagem, e pede a Sadwick para ajudá-lo a encontrá-la. Sadwick acredita que talvez ela possa interpretar seus pesadelos, e ele convence Bobby a dar-lhe a Pedra Sussurrante para ajudá-lo a encontrar o oráculo. Pouco depois, Bobby se assusta e desaparece no que Sadwick acredita ter sido um ataque de Asgil. Sadwick encontra uma passagem secreta que, quando ativada pela Pedra Sussurrante, o leva a Shana e descobre com ela que seu destino é destruir o mundo. Shana direciona Sadwick para uma ilha próxima para encontrar o misterioso Kalida, que eventualmente o leva perto de Corona. Lá, Sadwick se depara com o esconderijo de Asgil e consegue ouvir os planos do líder de Asgil, Loucaux, mas é capturado e jogado em uma cela. Depois de escapar com sucesso, ele consegue embarcar em uma locomotiva a vapor voadora para Corona, onde ele encontra Bobby novamente, que diz a Sadwick que ele é tarde demais e que o rei se trancou em seus aposentos. Explorando o castelo, Sadwick encontra um modelo de um sistema planetário ligado ao próprio fluxo do espaço e do tempo. Ele encontra o astrônomo real que lhe diz que a Pedra Sussurrante representa o planeta Silentia no modelo de 5 planetas e o rei deve reparar o sistema para restaurar o equilíbrio, mas ele ficou doente, e somente quando o sistema é reparado ele pode ativar a fonte da Água da Vida que pode acordar o rei.