Um RPG de ação no qual o jogador encarna um Caçador que, depois de ser transfundido com o misterioso sangue local da cidade de Yharnam, parte para uma "noite da Caça", uma noite prolongada na qual os Caçadores podem entrar e sair do sonho e da realidade, a fim de diluir o surto de bestas abomináveis que assolam a terra e, para os Caçadores mais resilientes e perspicazes, descobrem as respostas para os muitos mistérios da Caça.

Um Caçador chega à decadente cidade gótica de Yharnam em busca de uma cura misteriosa conhecida como Paleblood. Depois de receber uma transfusão de sangue, eles despertam em um reino espectral chamado Sonho do Caçador, ligados em serviço a forças que ainda não entendem. Os habitantes de Yharnam foram afligidos por uma praga transmitida pelo sangue que os transforma em bestas, e a Igreja da Cura, outrora a salvação da cidade, guarda segredos ligados a antigos seres anciãos chamados de Grandes. Para encontrar Sangue Pálido e escapar do Sonho, o Caçador deve matar as bestas que assolam Yharnam e rastrear a praga até sua fonte, descobrindo as conexões ocultas entre a Igreja, o Colégio de Byrgenwerth e os Grandes à espreita nas bordas da realidade.